Святой Дионисий, насколько можно судить из дошедших о нём преданий, родился в Афинах. Там же он воспитывался и получил классическое эллинское образование. Для пополнения знаний он ездил в Египет, где в городе Гелиополе изучал астрономию. Там же он стал свидетелем солнечного затмения, происшедшего в момент распятия на Кресте Иисуса Христа. По возвращении в Афины, он был избран членом ареопага (верховного афинского суда). Когда апостол Павел выступил в афинском ареопаге со своей проповедью (Деян. 17: 16–34), Дионисий оказался одним из немногих, кто принял это спасительное благовестие и стал христианином. В течение трёх лет он был сподвижником Павла в проповеди Слова Божия. Впоследствии апостол поставил его епископом города Афины. Ещё при жизни Марии Дионисий Ареопагит специально приезжал в Иерусалим, чтобы поклониться Богоматери.
После кончины апостола Павла, желая продолжить его дело, Дионисий, сопровождаемый пресвитером Рустиком и диаконом Елевферием, отправился с проповедью в западные провинции империи. В городе Лютеция (будущем Париже), во время преследования христиан языческими властями (как свидетельствует о том в своей «Церковной истории» Евсевий Памфил), все три исповедника были схвачены и ввергнуты в темницу. Ночью Дионисий совершил свою последнюю Божественную литургию, а наутро все три мученика были обезглавлены. Дионисию в то время было уже около девяноста лет.
Дошедший до нас сборник богословских сочинений, приписываемый Дионисию Ареопагиту («Ареопагитики»), принадлежит к числу самых загадочных памятников христианской древности. Имя Дионисия, как церковного писателя, впервые стало широко известным между 485 и 515 гг., когда в культурный оборот вошли четыре приписываемых ему трактата: «О Божественных именах», «О небесной иерархии», «О церковной иерархии», «О мистическом богословии». Вплоть до эпохи Возрождения сомнений в древности и подлинности «Ареопагитик» не возникало ни на Востоке, ни на Западе. И это способствовало их необычайной популярности. Исключительный религиозный подъём, необыкновенная глубина и острота мистических умозрений, сам язык, выразительный, тёмный и страстный, поражали воображение многих поколений христиан и заставляли признавать Ареопагита одним из величайших религиозных мыслителей прошлого.
Но потом авторство Дионисия стало вызывать всё большие сомнений, и в настоящее время можно считать твёрдо установленным фактом, что никаких сочинений настоящий Дионисий после себя не оставил, а приписываемые ему труды являются позднейшей имитацией. В пользу этого положения свидетельствует не только полное отсутствие каких бы то ни было упоминаний о творениях Ареопагита вплоть до начала VI в., но и самый характер памятника, слишком далёкого и по языку и по строю мысли от безыскусной простоты первохристианской эпохи. Нет сомнения, что подлинный автор «Ареопагитик» прекрасно знал и разрабатывал идеи неоплатоников: прежде всего Прокла, но также и Плотина, Порфирия и Ямвлиха (III–V вв.), что конечно же исключает всякую мысль об апостольских временах.
О действительном создателе «Ареопагитик» и о месте их составления ничего не известно. Можно предположить только, что неведомый автор был родом из Сирии и скрылся под именем Дионисия, желая придать своим творениям больше авторитета. Если это так, то замысел его увенчался полным успехом: церковь допустила «Ареопагитики» в свою святоотеческую письменность, и они сильнейшим образом сказались в развитии богословской и мистической мысли как на Востоке, так и на Западе. В Средние века Дионисий, несомненно, был самым сильным и уважаемым авторитетом для представителей всех школ, и без него будет совершенно непонятна вся история средневековой мистики и философии.